曾经,来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻,“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战,最终击败了对手,守护了人类。然而,随着时间的流逝,碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化,衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。  被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业(石川由依 配音)、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲(长绳麻理亚 配音)、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂(山本希望 配音),个性好强但心地善良的哈曼(伊藤明日香 配音),面对动荡的时局,当这些少女们再一次被推上战场,会发生怎样的故事呢?